حان موعد خروج مصاصي الدماء من التابوت في جميع أنحاء البلاد بعد اختراع مضخات للدم الاصطناعي. في لويزيانا، تُغرم سوكي ستيكهاوس، نادلة تمتلك قدرات التخاطب الذهني، بمصاص دماء مثير يدعى بيل كومبتون.
يجازي بيل سوكي عن طريق إنقاذها من انتقام مجموعة راتريز، فيضمد جراح النادلة المصابة بدمه ويتركها لوحدها تعيشُ مشاعر فياضة. وفي وقت لاحق، تدعوه إلى بيت غران لحضور حفلة تعارف.
عند إحباط محاولتهم لتدمير سوكي، يتراجع مالكولم، ليام وديان بعد تدخل بيل. وفي الوقت نفسه، في منطقة ميرلوت، يبحث سام عن علاج على المدى القصير لوحدته التي دامت طويلا. في حين تسعى تارا إلى تفادي غضب والدتها مدمنة الكحول.
تحاول تارا إطلاق سراح جيسون من السجن بعد اتهامه بجريمة قتل وقعت في منطقة بون تون ولكنها لا هي ولا لافاييت يملكان الترياق لمرضه الحالي. وفي الأثناء، بينما يحاولان مساعدة جيسون، تقنع سوكي بيل بفكرة اصطحابها إلى حانة فانغتازيا لمصاصي الدماء.
بعد رفضه من قبل سوكي، يفوز بيل بقلوب مستمعي أديل في الكنيسة بعد مشاركتهم ذكرياته الحية من الحرب الأهلية، على الرغم من شكوك أندي وباد في القصة. وفي الوقت نفسه، يحاول سام الاستفادة القصوى من الفرصة التي سنحت له مع سوكي، على الرغم من أنها لا تبدو على استعداد للإرتباط.
بعد مرورها بحالة نفسية مأساوية، تبحث سوكي عن ملجأ من نشاز صديقاتها وأصوات الجيران المنبثقة من الداخل. وفي الوقت نفسه، ترحب تارا بمبادرات والدتها، ليتي ماي، لتخليص نفسها من الشيطان وهي الآن في حاجة إلى مساعدة ابنتها.
"تحث اعترافات سوكي، عن طفولتها المؤلمة وعن عمها بارتليت، مصاص الدماء بيل إلى اتخاذ قرار. وفي الوقت نفسه، توافق تارا على طرد الأرواح الشريرة لتخليص ليتي ماي من الشيطان رغم شكوكها، ويتوجه جايسون إلى حانة فانغتازيا حيث يلتقي بامرأة شابة جريئة اسمها ايمي. "
تبدو تارا مندهشة من تحول ليتي ماي، وهي تفكر في الخضوع لعلاج مماثل بعد شن هجوم عنيف على سوكي وسام. في الأثناء، تنال صديقة جيسون الجديدة إعجاب الحشود في ميرلوت بينما تظهر فقط الجانب المظلم لجايسون خاصة عند انتهاء عصير مصاصي الدماء.
"يخرق بيل قواعد مصاصي الدماء في حماية سوكي، ويجب عليه دفع الثمن باهظا نتيجة لذلك. وفي الوقت نفسه، يتخطى كل من جايسون وايمي المحرمات الخاصة بهم عن طريق خطف مصاص دماء يدعى إدي لشرب دمه، كما تتشاور تارا مع الآنسة جانيت حول طرد الأرواح الشريرة داخلها.
بعد وقوعه في موقف المساومة، يعترف سام بسر لسوكي. في الأثناء وظنا منها أنها قد تخلصت من الشيطان، تحتفل تارا مع ليتي ماي .... ولكن سرعان ما يحتد غضبها عندما تكتشف نوايا الآنسة جانيت الحقيقية.
يلتزم بيل بشروط المحاكمة، على الرغم من أنه واريك يدركان أن جيسيكا ليست كما هي في الظاهر. في الأثناء وفي محاولة لحل اللغز وراء رؤيتها الأخيرة، تتوجه سوكي إلى متجر للفطائر مع سام.
في نهاية الموسم الأول، تكتشف سوكي الرابط بين سلسلة من جرائم القتل في بون تان، وينتهي بها المطاف إلى مشاهدة القاتل عن كثب. وفي الوقت نفسه، تحاول تارا إعادة المياه إلى مجاريها مع ماريان، كما يتلقى جيسون دعوة جديدة بعد آخر زيارة له في السجن.
تحصل جريمة قتل وحشية خارج شارلوت، الأمر الذي أحدث صدمة بين سكان بون تامب. في هذه الأثناء، تخضع العلاقة ما بين سوكي وبيل للاختبار عندما تعلم بأبوته لـ جاسيكا وبتورطه في مقتل خالها.
تجبر سوكي على التعامل مع التزامات بيل تجاه جاسيكا، فضلاً عن المضايقات الرومنسية التي يخلقها تواجد مصاص الدماء. في هذه الأثناء، في مؤتمر لايف أوف داي، يشكل جايسون انطباعاً جيداً على القادة ستيف، وسارا نيولين.
عندما تتعرض سوكي لهجوم من قبل مخلوق غامض، على بيل الاستعانة بـ إيريك من أجل مساعدتها. في هذه الأثناء، في مؤتمر لايت أوف داي، لدى جايسون آراء مختلفة حول أجندة مصاص الدماء، أما سارا وستيف فيردون عليه بالإطراءات والوعود.
يتوجه كل من جاسيكا، بيل وسوكي إلى دالاس من أجل تنفيذ مهمة إيريك، لكن مفاجأة كبيرة تنتظرهم في المطار. في هذه الأثناء وتحديداً في مؤسسة لايت أوف داي، يقع جايسون ضحية مزحة سمجة، لكنه يأخذ بالثأر بعد ذلك.
في دالاس، تتواصل سوكي مع إحدى صديقاتها ومن ثم تنضم إلى بيل وإيريك من أجل قمة استراتيجية بعد فقدان مصاص الدماء غادريك. في هذه الأثناء، يظهر جايسون عاطفته في مخيم لايت أوف داي ويحصل على هدية من سارا
بصحبة هيوغو صديق إيزابيل البشري، تنطلق سوكي في مهمة خطيرة من أجل العثور على غادريك. في هذه الأثناء، يشعر بيل بصدمة كبيرة عندما يظهر مصاص دماء عنيف من ماضيه في دالاس.
بعد سجنها مع هيوغو، تستخدم سوكي موهبتها في توارد الأفكار من أجل الاتصال بـ بيل، المحجوز بدوره في أحد الفنادق على يد لورينا العنيدة. في هذه الأثناء، وبعد تعرضه للخيانة من قبل دافني، يجد سام نفسه بين يدي ماريان والزومبي التابع لها.
يتخذ احتجاز سوكي منحاً غير متوقع عندما يصل إيريك ويجد رعية كنيسة صن في وضع تأمين. في هذه الأثناء، يجد سام نفسه في ورطة في بون تامب بعد اكتشاف أمر رهيب عند مارلوت، لكن يفشل آندي في الدفاع عنه.
يلاعب إيريك المجروح، سوكي وينتهي به الأمر داخل رأسها. في هذه الأثناء، يحاول كل من لافاييت وليتي إيجاد طريقة من أجل إنقاذ قريبهم من براثن ماريان ويجبر هويت على الدفاع عن علاقته بـ جاسيكا.
عندما يعود كل من سوكي، بيل، وجايسون إلى بون تامب، يجدون البلدة مدمرة بالكامل وكل سكان البلدة تحت سيطرة الشريرة ماريان. في هذه الأثناء، ومع احتدام النزاعات، يقسم جاسون على إنقاذ سام... أقله في الوقت الحاضر.
مع خروج الأزمة في بون تامب عن نطاق السيطرة، يطلب بيل النصيحة من ملكة مصاصي الدماء في لويزيانا، صوفي-آن، بينما تكتشف سوكي ولافاييت بأن حماية تارا من نفسها، أصعب بكثير مما تخيلتا.
تصل الفوضى في بون تومب إلى ذروتها بينما تتحضر ماريان للتضحية التي ستقوم بها، حيث جندت سوكي لتكون خادمة الشرف في الأعراس الدموية. في هذه الأثناء، تحذر سوفي-آن، إيريك من مغبة كشف النقاب عن فضول بيل، ويرشد جايسون، آندي إلى الهاوية البطولية.
تطلب سوكي المساعدة من إيريك في بحثها عن بيل المفقود. يبدأ سام بحثه عن أهله الذين أنجبوه، وتصاب تارا باليأس بعد موت إيغز وتحاول الانتحار.
يتعرف سام ميرلوت على أهله في الولادة في ولاية آركنساس. بيل ضيف عنيد في منزل راسيل أدجينغتون ملك مصاصي الدماء في الميسيسيبي والذي يطمح في السيطرة على لويزيانا.
في إطار بحثه عن بيل، تتوجه سوكي إلى جاكسون، ميسيسيبي برفقة أليسد الذي قام إريك بتعببنه من أجل حمياتها. ويشرد ذهن جايسون عن اختبارات الشرطة.
ينفصل بيل عن سوكي ويطلب منها عدم البحث عنه. يحضر ألسيد وسوكي شعائر إدخال خطيبته السابقة في نادي المستذئبين ويكتشف بأن راسيل عضو فيها.
يزور إيريك راسل ويضبطه متلبساً بالكذب ويجبره على الاعتراف بأن ماغستر هو الذي يمسك بـ بام وأنها سيقتلها إذا لم يسلمه بيل كومبتون.
تخشى سوكي الكثير بعد أن أصبح مصير بيل في أيدي لورينا. تصل علاقة جايسون الرومنسية مع كريستال إلى طريق مسدود كذلك علاقة لافاييت بـ جيزيس.
يترتب على محاولة سوكي مساعدة بيل نتائج غير متوقعة. يحاول جايسون معرفة حقيقة كريستال وعلى سام التدخل عندما يتضح أن لـ طومي علاقة بحلبة لصراعات الكلاب.
بينما يتعين على سوكي إعادة التفكير بعلاقتها بـ بيل، يتصالح هو مع جاسيكا. وعندما يقرر راسل خطوته التالية، تنتقل سوفي-آن للعيش في مكان آخر.
إن قانون حقوق مصاص الدماء على وشك ان يقر ويواجه نان، إيريك في فانغتازيا ويسأله عن مكان وجود ماغيستر، ويقرر راسل الانتقام من كل أعدائه من مصاصي الدماء والبشر.
يتم إبلاغ سوكي عن الأخطار التي يترتب عليها مواجهتها وتبدأ بعد الذكريات المظلمة بالظهور في حياة سام وعلى أرلين طلب المساعدة من هولي.
بيل بحاجة إلى كسب ثقة سوكي مجدداً، لكنه يقودها مرة أخرى إلى حافة الخطر. ويقوم إيريك بإغراء راسل بالحلم المطلق لمصاص الدماء ويحاول جايسون فهم ما اكتشفه عن كريستال.
تفكر سوكي بحياة خالية من أي نوع من مصاصي الدماء. وبينما يخطط إيريك للانتقام من راسيل، يفكر في مشاعره المتخبطة بين الخير والشر.
يبتعد سوكي عن بون تامبس ويحاول إيريك وبن استعادة شعبيتهما، ويعلم جايسون أن ما من عمل شرير إلا وسيعاقب عليه مرتكبه، وتحاول تيري التخفيف من مخاوف أرلين بشأن الطفل.
يتكيف سوكي مع الواقع الجديد لـ بون تيمب ويعطل إيريك اجتماعاً لإحدى الساحرات ويحصل جايسون على من يمسح جروحه ويواجه آندي مشكلة مع إدمانه ويكتشف سام مواهب لونا الجديدة وتشبع جيسيكا شهوة الدم لديها.
يعقد سوكي صفقة مع إيريك ويعيد التواصل مع ألسيد. يعاقب بيل أحد مصاصي الدماء المنحرفين ويقدم المشورة لـ جيسيكا التي تشعر بالذنب وتقوم مارني بإظهار قواها المكتشفة حديثاً.
يساعد ألسيد سوكي في البحث عن إيريك. تبحث مارتي عن الإرشاد للتخلص من إحدى اللعنات، يكتشف بيل رابطاً مشتركاً مع بيلفليرز ويتوسل جايسون للتحرر من هوتشوت ويعود طومي إلى جذوره.
يغذي سوكي إيريك ويتورط بيل شخصياً في أزمة استحضار أرواح ويصبح سام شريك طومي ويتوجه جيزوس ولافاييت إلى المكسيك لتسخير قوة شامان.
تبحث سوكي عن جايسون تحت ضوء القمر. وتحاول مارتي الاتصال بأرواح من الماضي وتحث ديبي ألسايد على الانضمام إلى مجتمع مستذئب ويستسلم إيريك لرغبة ملكه.
بعد أن تقوت مارني بأرواح الموتى، يصدر بيل قراراً لإنقاذ مصاصي الدماء من الضوء. يتكيف إيريك مع مشكلة فقدان الذاكرة ولدى جاسيكا شكوكاً حول مستقبلها مع هويت وينضم ألسيد وديبي إلى قطيع جديد.
بينما يستعد بيل ومارني لمواجهة خطيرة في الليل، يقدم سوكي وإيريك ولائهما للملك. يواجه سام عدواً آخر في ماركوس، صديق لونا السابق وقائد قطيع ألسيد الجديد.
يحاول جيزوس تطهير الروح التي تخرج من لافاييت ويطلب ماركوس المساعدة من ألسيد في التعامل مع وضع سام. وتخطط مارني لتحركها ضد مصاصي الدماء خلال احتفال تولارنس في شريفبورت.
يستخدم سوكي كل قدراته لإنقاذ بيل. ويحاول جيزوس اختراق دفاعات مونغاداس إمبوريوم لتحرير تارا وهولي. يقود بيل فرقة من مصاصي الدماء مصممة على تفجير المكان إلى أبد الآبدين.
يجب أن تبقي قوى سوكي، بيل، إيريك وبام بعيداً عن الأذى. يطلق جيزوس لعنة وتنغمس لافاييت في الماضي. ينتقم سام من ماركوس ويتعامل ألسيد مع ديبي.
تظهر الأرواح في بون تيمبس. يربح سوكي الكثير من الحلفاء القيمين وتتعرض علاقة لافاييت مع جيزوس للخطر. يحصل تيري على زائر غير متوقع ولدى سام ولونا تصور لنهاية قصة وتواجه ديبي سوكي وتارا.
تقوم سوكي ولافاييت بتنظيف الفوضى، ويتلقى بيل وإيريك زيارة من سلطة مصاصي الدماء، وتقوم عصبة المستذئبين التابعة لـ أليسايد بملاحقة سام، وتستمتع جيسيكا بحريتها، ويقوم جيسون بزيارة ستيف نيولن، بينما يقوم أليسايد بتحذير سوك
يلتقي بيل وإريك مع سالوم في المركز الرئيسي لسلطة مصاصي الدماء، وتتذكر بام حياتها البشرية وأول لقاء لها مع إريك، وتحصل سوكي على نظام حماية لمنزلها، وتختبر أرلين سلوك تيري غير المنظم، ويُقدم ستيف نيولن عرضاً لـ جيسيكا.
يجب على بيل وإيريك المقايضة مع رئيس سلطة مصاصي الدماء من أجل حياتهم، تطلب سوكي المساعدة من بام، يقوم غوردون وباربرا بيلت بزيارة آندي، يلتقي جايسون مع معلمته السابقة في الثانوية.
يخشى إيريك وبيل على حياتهما، وينفتح سوكي على أليسايد، ويعرّض لافايت حياة سوكي للخطر، ويبحث رومان وسالوم عن خائن في المجلس، ويذهب أندي وجيسون إلى حفلة، بينما يرى تيري مشهداً من الماضي، وتُغرق سوكي أحزانها.
يأمل بيل وإيريك أن تساعدهما سوكي في إيجاد راسل، ويطلب لافايت المساعدة من روح المسيح، ويتم احتجاز باتريك وتيري كرهائن، بينما يرى جيسون حلماً مزعجاً، وتقدم جيسيكا النصيحة لـ تارا، ويكشف سام عن بعض الأخبار السيئة لـ لونا.
سوكي لديها شعور بالتشاؤم، تقوم بام بفضّ قتال في فانغتازيا، يقوم لافاييت بزيارة روبي جين، تيري مقتنع بأن تعويذة ما هي التي تتسبب بمشاكله، ألسيد يتحدى جيه دي، يعرض سام المساعدة على آندي، يكشف رومان مخططات لروسيل.
تتخيل سوكي الحياة من دون القدرات الخارقة، يحدد سام موقع رماة، يجد هويت مجموعة جديدة من الأصدقاء، يحضّر ألسيد للقتال، يبحث لافاييت عن جثة جيساس.
تتجه الهيئة في اتجاه جديد، يزور كل من سوكي وجايسون موقع وفاة والديهما.
يخطط إيريك للهرب، تحصل سوكي على دليل بخصوص جريمة والديها، يبحث آندي وجايسون عن أدلة، تعلق أرلين في قتال تيري وباتريك، ويُحضر ستيف حيوان أليف جديد.
تحاول السلطة كسب التأييد العام، تحاول نورا تحويل إيريك، يجد جايسون لفافة ورقية غامضة، يجب على بام وتارا إطاعة عمدة جديد، يبحث سام ولونا عن إيما، ويسعى راسيل لمهنة أفضل.
ينجرف بيل وراء التعصب الديني، ويحدد الجيش مهلة للسلطة، تسعى سوكي لنظرة من الجن الأكبر، يتواصل ألسيد مع والده.
يحاول إيريك إنقاذ بيل من أن يخسر إنسانيته، وعلى آندي مواجهة نتائج اتفاق كان قد أبرمه، يستعد ألسيد للمواجهة، يختبر سام ولونا حدودهما.
بعد استنتساخ بيل، يهرب سوكي، إيريك والآخرون من مبنى السلطة. يرى ألسيد أن العمل يأتي مع عدة أمور جانبية تافهة. في بون تيمبس، يتعامل آندي مع أربعة أطفال حديثي الولادة ممزوجين بين الجن والبشر. وفي هذه الأثناء، يعلن باريل الحرب على مصاصي الدماء.
يظهر قريب مفقود منذ زمن طويل ويكشف عن نفسه لجيسون وسوكي. بعد أن وقعت تارا ضحية سلاح حكومي جديد، يسعى إيريك لإفشال مخططات المحافظ باريل.
يغضب إيريك من الاعتداء العنيف على باريل، ويأخذ الأمور على عاتقه. بعد اختبار حدود طاقاته، يبحث بيل عن نوع جديد من الدم. تبدأ سوكي تعلم لماذا يلاحقها وارلو، ويتلقى سام مساعدة غير متوقعة من نيكول.
تواجه سوكي انجذابها نحو بين. يعارض إيريك مبادرات باريل الوحشية لمكافحة مصاصي الدماء. يكلف بيل تاكاهاشي بتركيب دم جديد، في حين ينتهي الأمر ببنات آندي الجنيات، اللواتي ينمون بسرعة كبيرة، في شركة خطيرة.
في بحثها عن أجوبة تتعلق بماضيها، تطلب سوكي من لافاييت استحضار والديها المتوفيين. يلجأ إيريك وتارا لاتخاذ إجراءات صارمة عندما تجد بام نفسها في منطقة خطيرة. في حين تسعى جيسيكا للتكفير، ويلملم آندي أجزاء عائلته، تتواصل سارة مع جيسون.
مع وجود سوكي بعيدة عن تأثير بيل بعد التراجع إلى سهل لا يتمكن من الوصول إليه إلا الجنيات، يطلب بيل النصيحة من ليليث في التعامل مع أزمة البشر ومصاصي الدماء المتصاعدة. وفي هذه الأثناء، يعلم إيريك الحقيقة المدهشة عن إنتاج تروبلود المستأنف.
يقوم إيريك بمبايعة بيل في محاولة أخيرة لإنقاذ نورا. مأساة قرب المنزل تجبر سام على تجاهل تحذير ألسايد والعودة إلى بون تيمبس. تظهر جيسيكا امتنانها لجيمس، في حين تنتقم سارة الجريئة من جايسون.
يواجه سوكي مشكلة كبيرة في اتخاذ قرار ما إذا كان سيتدخل في اتفاقية بين وارلو وبيل. في أحد المخيمات، يتعرف جايسون على فيوليت في حين تفعل سارة ما بوسعها للإبقاء على تدفق ترو بلود. يتخذ ألسايد قرارا سيؤثر على مستقبل نيكول وماري، ومستقبل سام.
يحاول بيل جاهدا نقل وارلو بعيدا عن أرض الجنيات. وفي هذه الأثناء، يصل إيريك إلى مخيم الشابات وينوي إلحاق ضرر بشري كبير. في بون تيمبس، تتذكر العائلة والأصدقاء بشكل عاطفي أحد الجيران الذين توفوا.
يكتشف بيل أن الخلاص له ثمنه، ويشعر جايسون بشكل كبير بانجذاب لمصاصي الدماء. يبدو أن أزمة مصاصي الدماء الأخيرة انتهت، تختبر سوكي مستقبلها مع وارلو في حين تحضر بون تيمبس نفسها عندما تهدد أزمة جديدة كلا البشر ومصاصي الدماء.
تهتز بون تيمب بهجوم عنيف من قبل عصابة أشرار. بينما تسعى سوكي لمهرب من الإتهامات التي هي المسؤولة عنها إلى حد ما، تتطور خطة (مصاص دماء واحد لكل إنسان). في مواجهة التمرد الأهلي، يتلقى بيل مساعدة من مصدر مفاجئ.
يرى ثلاث رهائن، تم أخذهم في هجوم بيلفلور، وجه مألوف يعتقدون أنه المحرر من الـ أتش-فامبس. يزور سوكي وجيسون البلدة المجاورة حيث هناك أدلة في مذكرات إمرأة على مصير بون تومب المحتمل. تواصل بام بحثها عن إيريك.
تحيك سوكي مؤامرة خطيرة للإطاحة بـ أتش-فامبس، حتى عندما يشكل فينس وحراسه تهديدا حقيقيا. يرى جايسون مستقبلا عائليا مع فيوليت. تعرض بام على إيريك سببا للعودة إلى لويزيانا، ولأن يصبح مصاص دماء كما كان من قبل.
بعد حمام دماء آخر، يجد سام، سوكي وجيسون أنفسهم أنهم هم الذين سيحملون الأخبار السيئة. تستعيد بام الأحداث التي قادتها هي وإيريك إلى شريفبورت وفانغتاسيا. تكلف سوكي مجموعة من مصاصي الدماء والبشر بتعقب الـ أتش-فامبس.
بعد إنهاكها من متاعبها الأخيرة، تجد سوكي نفسها مجبرة على استضافة حفلة في بون تيمبس. بحثا عن عدو بعيد المنال، يتوجه إيريك وبام إلى دالاس ويحضران حفلة لجمع التبرعات، في حين يضيع بيل نفسه في ذكريات الأيام التي كان فيها إنسانا.
يؤدي اكتشاف مفاجئ إلى أن تضطر سوكي لإعادة النظر في تورطها الأخير مع بيل. وفي دالاس، يشكل إيريك وبام تحالفا غير متوقع في مطاردتهما لعدو مشترك. يتجادل آندي مع هولي بشأن تصرفات أولادهما، وتتشارك لافاييت برؤية مع ليتي ماي.
يقترب إيريك، بام والسيد غاس من سارة. يجد أديلين وويد ملاذا مؤقتا، وضيافة غير متوقعة. تلجأ سوكي اليائسة إلى الطبيب الساحر دكتور لادويغ من أجل معلومات عن سلالتها، وتستدعي جدها (نيال) بحثا عن معجزة.
مع وجود فريسته تلوح في الأفق، يعيد إيريك النظر في استراتيجياته. تغامر سوكي بحياتها على أمل إنقاذ بيل. تحث ليتي ماي ولافاييت القس دانييلز لينضم إليهما في بحثهما عن تارا.
يتراجع سوكي بعد قرار لا يمكن تفسيره. يضع سام مستقبله بمقارنة مع ماضيه. يتم تذكير هويت بالماضي، بينما يتدرب جايسون على ضبط النفس غير المعهود. تتحقق أخيرا أمنية جنجر بينما يواجه إيريك مشكلة عندما ينكشف وهو يكذب.
تقارن سوكي بين مستقبلين، أحدهما مع بيل والآخر بدونه. يبدأ إيريك وبام بمشروع جديد، في حين تواجه سارة نتائج أفعالها. يبدأ سام بحياته الجديدة، ويكتشف آندي ميراثا غير متوقع.